בנקאי של הממשלה

​במסגרת תפקיד זה פועל בנק ישראל בשלושה תחומים:

ניהול מילוות המדינה
מינהל מילוות המדינה מנהל את מילוות הפנים של המדינה - מילוות מרצון (סחירים ובלתי סחירים) ומילוות חובה, למעט מילוות שהונפקו לפי חוק מילוות המדינה התשל"ט - 1979, שהטיפול בהם הועבר ב-15.6.06 לאחריות משרד האוצר. כן מופקד המינהל על פדיון מילוות החוץ (בונדס) בארץ.
המינהל רושם את תקבולי המכירות של איגרות החוב ואת התשלומים לבעלי המילוות, מנהל את "פינקס הבעלים הרשומים" של המילוות ואת פיקדונות ניירות הערך הנסחרים בבורסה, ומשמש לעניין זה בתפקיד "בנק מרכז" של מילווה קצר מועד.
המינהל מכין ומפרסם את ההוראות לפדיון המילוות המנוהלים על ידו וגם קובע ומחשב את שערי הפדיון לביצוע התשלומים של הקרן והריבית.
ניהול מאגרי המידע של מילוות החובה מאפשר למינהל לבצע העברות-מכוח-הדין של תעודות מילווה ותשלומי פדיון של תעודות; הוא מיידע את ציבור הפונים בדבר האפשרויות לביצוע הפדיון, וכן מספק מידע עדכני ומפורט על כל הקשור למילוות אלה.
באמצעות אתר האינטרנט של הבנק ניתן לברר זכאות לפדיון מילוות חובה ששולמו על ידי יחידים וטרם נפדו.  

בנקאות של הממשלה
על פי סעיף 48 (א) לחוק בנק ישראל: "הבנק יהיה הבנקאי היחיד של הממשלה לעניין פעילותה הבנקאית במטבע ישראלי". לפיכך מנהלת הממשלה בבנק ישראל את כל חשבונותיה במטבע מקומי. ואת חלק מחשבונותיה במטבע חוץ הממשלה רשאית, בהסכמת הבנק, (כאמור בסעיף 48(ב) לחוק) "לקבל שירותים מבנקים או גופים פיננסיים אחרים רק לשם ניהול החוב והפעילות הפיסקאלית של הממשלה".
בבנק ישראל מנוהלים חשבונותיה של הממשלה בשקלים ובמטבע חוץ למימון פעילותה התקציבית והחוץ-תקציבית בארץ ובחו"ל, וכן לתנועות כספיות עם בנק ישראל וחשבונות נוספים שלא למימון פעילותה התקציבית.
חשבות הבנק מנהלת עבור הממשלה את חשבונותיה השקליים ואת חשבונותיה הנקובים במטבע חוץ בבנק ישראל, ומעניקה לממשלה שירותים בנקאיים, כגון: ביצוע תקבולים ותשלומים בגין ועבור משרדי הממשלה ויחידות הסמך שלה, חישובי ריבית בגין חשבונותיה הנושאים ריבית, דפי חשבון יומיים, אישורי יתרה ועוד.  

בנקאות של הבנקים
הבנקים מנהלים בבנק ישראל פיקדונות מסוגים שונים - בשקלים ובמטבע חוץ - פיקדונות מכוח הוראות הנזילות ופיקדונות שבהם הם מפקידים ביוזמתם עודפי כספים שברשותם. חשבונות העו"ש של הבנקים בבנק ישראל משמשים אותם הן לצורך ניהול הנזילות והן לצורך הסליקה הסופית של המסלקות השונות. (מסלקת הצ'קים, מס"ב ומסלקת הבורסה). חשבונות אלה מנוהלים על ידי החשבות.
נוסף על כך נותן בנק ישראל לבנקים הלוואות מוניטאריות במכרז, הלוואות מוניטאריות בחלון ההלוואות ("over night") ושירותי סליקה של עסקות דולר-שקל, שהבנקים קשרו בינם לבין עצמם באמצעות "תשלום כנגד תשלום" ("payment versus payment").
מסלקת הבנקים בשקלים כוללת את מסלקת הנייר (הצ'קים) ואת מס"ב (האוטומטית). היא מפוקחת על ידי ועד המסלקה, הממונה על ידי נגיד בנק ישראל, וחברים בו נציגי בנק ישראל ונציגי הבנקים המסחריים. מסלקת הנייר (הצ'קים) מנוהלת בבנק ישראל, ובה נציגי הבנקים מחליפים ביניהם צ'קים וממסרים פעם ביום. מסלקה זו פועלת בתל אביב, קרוב למרכזי הבנקים, ובכל יום עוברים בה מאות אלפי ממסרים, רובם צ'קים, שערכם הכספי מסתכם במאות מיליארדי שקלים בשנה